Population genetics meets dendrochronology: joint approaches to the exploration of growth and reproductive success in Norway spruce

Predire il destino delle specie forestali è cruciale per adottare strategie di gestione forestale utili a mitigare gli effetti del cambiamento climatico. A questo scopo, i dati dendrocronologici di accrescimento possono essere usati per investigare le dinamiche di crescita e le risposte al clima e agli stress ambientali. Le potenzialità di questi dati sono state di recente riconosciute dalla comunità scientifica e la dendrocronologia sta vivendo una fioritura di nuovi usi. In particolare, vi è crescente interesse nel combinare dati dendrocronologici e genetici per fare luce sulle basi genetiche dell’adattamento locale. La mia tesi sviluppa un framework per l’integrazione di dati dendrocronologici e genetici in popolazioni di specie forestali. Accogliendo il cambio di prospettiva proposto dalla recente letteratura dendrocronologica, sono passata dal classico approccio dendrocronologico a livello di popolazione ad un’esplorazione delle dinamiche di crescita a livello individuale. Per questo, ho campionato la variabilità genetica e dendrofenotipica di cinque popolazioni di abete rosso (Picea abies). In ciascuna popolazione, ho campionato individui adulti e giovani secondo i requisiti dell’analisi di parentela, per un totale di 518 adulti e 604 giovani. Tutti gli individui sono stati genotipizzati con marcatori neutrali e potenzialmente sotto selezione. Gli adulti sono stati fenotipizzati per svariati tratti fenotipici basati sui dati di accrescimento. La tesi è strutturata in sei capitoli. Dopo una breve descrizione dello stato dell’arte nel Capitolo 1, nel Capitolo 2 ho descritto la specie, le aree di studio e i dati utilizzati. Nel Capitolo 3 ho combinato dati dendrocronologici, genetici e spaziali per distinguere l’importanza relativa della similarità genetica e della prossimità spaziale sulle performance individuali di crescita. L’approccio modellistico utilizzato ha intercettato grande parte della varianza nella crescita, prevalentemente racchiusa nella variabilità inter-individuale. La similarità genetica non spiegava la varianza nei parametri individuali usati per descrivere la crescita. Al contrario, fino al 29% della varianza dei suddetti parametri era dovuta alla posizione spaziale degli individui. Questi risultati hanno mostrato i vantaggi di una modellizzazione a livello individuale per lo studio dei determinanti di crescita e la rilevanza della variabilità micro-ambientale. Nel Capitolo 4 ho combinato dati dendrocronologici, genetici e spaziali per investigare i determinanti del successo riproduttivo individuale. Ho preso in considerazione svariati tratti dendrofenotipici per quantificare l’effetto di età, tasso di crescita e sensitività al clima sul numero di gameti prodotti da ciascun individuo adulto. A prescindere dal numero di stagioni riproduttive vissute, gli individui con il maggior successo riproduttivo avevano i tassi di crescita maggiori, in particolare quando la temperatura della stagione precedente è potenzialmente limitante. Questi risultati hanno suggerito che gli individui che crescono di più possano compensare i costi della riproduzione tramite un maggiore approvvigionamento di risorse e/o altri meccanismi di compensazione. Infine, nel Capitolo 5 ho cercato segnali genetici di adattamento locale in entrambe le coorti di età, utilizzando test basati sull’FST e sulle analisi di associazione genotipo-ambiente. Tre marcatori SNP sono risultati potenzialmente sotto selezione negli adulti, quattro nei giovani. Ho poi testato se questi marcatori SNP influenzassero il successo riproduttivo individuale. Sebbene nessuna evidenza di questo tipo sia stata trovata, ho dimostrato come questo approccio possa essere particolarmente utile per validare i risultati dei metodi classici per lo studio dell’adattamento locale. Nel Capitolo 6 ho riassunto le principali conclusioni e innovazioni metodologiche del mio lavoro, insieme con le prospettive future più promettenti.

Predicting the fate of forest tree species is crucial to adopt forest management strategies that could effectively mitigate the effects of climate change. To this aim, tree-ring time series can be used to investigate growth dynamics and responses to climate and environmental stressors. The potentialities of tree-ring data have been recently acknowledged by the scientific community and tree-ring research is experiencing a “renaissance” of new uses. In particular, there is a raising interest in linking dendrochronological and genetic data to shed light on the genetic basis of local adaptation. My PhD thesis aims at developing a comprehensive framework to jointly analyse dendrochronological and genetic data in forest tree populations. By embracing the change in perspective proposed by recent dendrochronological literature, I switched from the classical, population-based dendrochronological approach to an extensive individual-based exploration of growth dynamics. To this aim, I exhaustively sampled the genetic and dendrophenotypic variance of five Norway spruce (Picea abies) populations. Within each population, I sampled individuals from two age cohorts following the requirements for parentage analysis and collecting a total of 518 adults and 604 seedlings. All individuals were genotyped at both neutral and potentially adaptive genetic markers. Taking advantage of dendrochronological techniques, all adult trees were phenotyped scoring a large set of dendrophenotypic traits. My thesis is structured in six chapters. After an overview of the state of the art in Chapter 1, in Chapter 2 I described the studied species, the sampling sites and the datasets used. In Chapter 3, I combined dendrochronological, genetic and spatial data to disentangle the relative importance of genetic similarity and spatial proximity on individual growth performances. The modelling approach used successfully captured a large fraction of variance in growth, which was mainly embedded in inter-individual differences. Genetic similarity did not explain variation in the individual parameters describing growth. In contrast, up to 29% of the variance of individual parameters was due to the spatial location of individuals. These results showed the advantages of modelling dendrochronological data at the individual level to study growth determinants and the relevance of micro-environmental variation for individual growth patterns. In Chapter 4, I combined dendrochronological, genetic and spatial data to investigate the determinants of individual reproductive success. I tested a large set of dendrophenotypic traits against reproductive success to quantify the effect of aging, tree growth rate and climate sensitivity on the number of offspring sired by each adult tree. I found that, regardless the number of reproductive seasons they have been through, trees with the highest reproductive success had higher growth rates, in particular when temperature of the previous vegetative season is potentially limiting. These results suggested that individuals with higher growth rates better compensate reproductive costs by increasing their resource intake and/or through other compensatory mechanisms. Finally, in Chapter 5 I searched for genetic signatures of local adaptation both in the adult and seedling cohorts, by using an integrated approach based on FST-based tests and environmental association analysis. I identified three and four SNPs as putative loci under selection in adults and seedlings, respectively. I then assessed if these SNP loci influence individual reproductive success. Although no evidence of such an influence was found, I showed how evaluating the effect of SNP loci on reproductive success might be a straightforward strategy to validate results from classical approaches to the study of local adaptation. The main conclusions and most promising perspectives of my work, together with the methodological innovations propounded are summarized in Chapter 6.