Assessment of European eel (Anguilla anguilla L.) population dynamics in the Comacchio lagoon using mathematical models and the role of global factors in population collapse

The European eel (Anguilla anguilla L.) is a catadromous and semelparous species that spends most of its life in fresh water, brackish and coastal habitats (yellow eel stage). When reaching maturity passes to the silver eel stage and migrates to the Sargasso Sea (Atlantic Ocean) in order to spawn and die. The larvae (leptocephalus) drift back using oceanic currents and metamorphose into transparent glass eels when they reach the European coastlines. Records of juvenile stocks indicate a tremendous decline during the last four decades not only for A.anguilla but also for other important eel species like the American eel (Anguilla rostrata L.) and the Japanese eel (Anguilla japonica T. & S.). The eel fishery in the Comacchio Lagoon (Italy), which is one of the oldest organized eel fisheries in the world, also faces large stock decline. Taking into account data about A.anguilla in Comacchio from older surveys and surveys performed during 2011-2012 and other information from the international literature, the following objectives were set in the context of the thesis: a) Development of new length-weight (LWR) and length-age (LAR) relationships of A.anguilla from the Comacchio Lagoon using data of 2011 and comparison with previous surveys. b) A size-age model development based on bootstrapping and Bayesian approaches for the assessment of eel population dynamics in semi-closed lagoons and application of the model for the Comacchio population. c) Analysis of the long-term series of A.anguilla production in the Comacchio and conducting a literature review and analysis about the contribution of local and global stressors on the population collapse. d) The major part of the thesis deals with mathematical models related to eel population dynamics and morphometric characteristics. Such models consist of many bi-variate functions which describe isolated attributes of the populations. For this reason, a supplementary theoretical chapter was included in the thesis and concerns the literature review and synthesis of various types of such functions which can be used in ecological, biological and environmental problems. The results of the thesis showed that the eel stock of Comacchio has undergone 99% feminization, probably due to the population density reduction. The analysis of LWR showed that it was not affected by the reduction of population density and approximates the estimated ones of the late seventies before population collapse. On the other hand, LAR was affected leading to age classes reduction and consequently faster maturation rates (younger, longer and heavier silver eels before their migration). The size-age model was calibrated using the data of 2011 and assessed the survival curve, stock, recruitment and metamorphosis rates (from yellow to silver) of Comacchio population. The model was successfully validated using data from 2012. The modeling approach included a method for correcting errors inserted by net selectivity while a new bi-variate function for estimating survival curve was also incorporated. A bootstrap procedure was used to assess the level of uncertainty for each model parameter using the 95% intervals of the highest posterior density distribution (Bayesian approach). The estimated stocks and recruitment by the model were at least ten times lower from the respective estimations of previous studies using data from the late 80s highlighting the crucial state of the population. The data for the silver eel production from Comacchio Lagoon (equivalent to the total migrating population) cover the period 1781-2013 and constitute the longest annual records in the world about the fishery of the specific fish species. The data include information related to habitat loss and other local stressors of the population (e.g. frost, hypersalinity, floods, pollution events etc). The role of the local stressors on the decline of the local stock was investigated while additional information from the literature was also used to discuss the effects of global stressors (e.g. glass eel harvest for aquaculture, climate-oceanographic changes, habitat loss, pollution and parasitism) on the three eel species A.anguilla, A.japonica, A.rostrata. The population collapse in Comacchio, which started in the ‘70s with no signs of recovery, could not be explained by local stressors. The literature about the global stressors suggested that the three eel species are under a combined threat from various directions. Aquaculture, which depends entirely on wild-caught glass eels, was found to play a key role in the decline of natural stocks. The correlations between European aquaculture production versus the Comacchio yields and other published data from other European eel and glass eel fisheries were found significantly high exposing the crucial role of aquaculture. Conservative estimations using FAO data showed that the current amount of glass eels needed to support aquaculture production in Europe and Asia exceeds the 2×109 specimens. This demand, largely covered by A. anguilla glass eel, can justify eel populations decline since glass eel trade has been expanded at international level. The supplementary theoretical study provided a total of 20 models which can describe symmetric and non symmetric bell-shaped curves, convex and simple sigmoid curves (saturation-growth type), double sigmoid curves (saturation-growth type), bilinear and periodical curves. The models were also modified in order to describe the relative variation of a dependent variable (range of dependent variable between 0-1). Additional guidelines were also provided on how to create a mirror curve based on each one of the aforementioned 20 models.

unto L’anguilla europea, Anguilla anguilla L., è una specie catadroma e semelpara che vive quasi tutta la sua vita negli ambienti di acqua dolce, di transizione o di mare costieri (stadio di anguilla gialla). E’ presente, sebbene per poco tempo, anche in ambienti oceanici, infatti quando raggiunge la maturità sessuale allo stadio di anguilla argentina, gli individui iniziano a migrare dai sistemi di acqua dolce o marini costieri e di transizione, raggiungono il Mar dei Sargassi (Oceano Atlantico) per compiervi l’accoppiamento e la deposizione delle uova da parte delle femmine e successivamente gli animali muoiono. Le larve, allo stadio di “leptocefalo”, utilizzando le correnti oceaniche del Oceano Atlantico, compiono il percorso inverso raggiungendo le coste europee dove con una ulteriore metamorfosi si trasformano in “cieche” che si portano negli ambienti di transizione o di acqua dolce. I dati sugli stock giovanili indicano in modo inequivocabile un marcato declino durante gli ultimi quarant’anni, questo è vero non soltanto per A. anguilla, ma anche per A. rostrata L. (l’anguilla americana) e l’A. japonica T. & S. (l’anguilla giapponese). La pesca dell’anguilla nelle Valli di Comacchio (Italia, Nord Adriatico), dove è presente una delle più antiche tradizioni di pesca organizzata dell’anguilla al mondo, dimostra largamente questo declino. Prendendo in esame e mettendo a confronto i dati di A. anguilla a Comacchio, da periodi passati di analisi e dati di raccolte effettuate nel 2011-2012, oltre che dati di letteratura, sono state svolte le ricerche inerenti la tesi di dottorato con i seguenti obbiettivi: a) Sviluppare una nuova relazione lunghezza-peso (LWR) e una nuova relazione lunghezza –età (LAR) per Anguilla anguilla della Valle di Comacchio sulla base dei dati raccolti nel 2011, e confrontarle con le relazioni descritte in precedenza in bibliografia . b) Sviluppare un modello dimensione-età con metodi Bootstrap e Bayesiano per la comprensione della dinamica di popolazione dell’anguilla in una laguna semichiusa, ed applicare il modello medesimo alla popolazione di Comacchio. c) Analizzare una serie di lungo termine sulla produzione di A. anguilla a Comacchio, ed analisi della bibliografia per identificare il ruolo sia al livello locale sia al livello globale, delle varie tipologie di stress sul collasso della popolazione. d) La maggior parte della tesi utilizza modelli matematici relativi alla dinamica della popolazione di anguilla e alle caratteristiche morfometriche. Tali modelli consistono di molte funzioni bivariate che descrivono attributi isolati delle popolazioni. Per questo motivo è stato aggiunto nella tesi un ulteriore capitolo teorico che riporta una review della letteratura e una sintesi di vari tipi di molte funzioni che possono essere usate per risolvere problemi ecologici, ambientali o più genericamente biologici. I risultati della tesi evidenziano che lo stock di Anguilla di Comacchio presenta circa il 99% di femminilizzazione, questo probabilmente legato alla riduzione del numero degli individui della popolazione. L’analisi della relazione LWR mostra che questa non viene influenzata dalla riduzione del numero degli individui della popolazione e si avvicina a quanto stimato alla fine degli anni Settanta prima del crollo della popolazione. Invece LAR viene influenzata dalla riduzione numerica sì da ridurre le classi di età e di conseguenza i tassi di maturazione risultano più veloci (anguille argentine più giovani, più lunghe e più pesanti prima della loro migrazione). Il modello dimensione-età è stato calibrato con i dati 2011 ed ha restituito una curva di sopravvivenza, un valore di stock, di tasso di reclutamento e un tasso di metamorfosi (da gialla ad argentina) per la popolazione di Comacchio. Il modello è stato validato con successo usando i dati 2012. L’approccio modellistico includeva un metodo di correzione degli errori dovuti alla dimensione delle maglie delle reti, mentre una nuova funzione bivariata per la stima della curva di sopravvivenza è stata inserita nel modello. Il procedimento di bootstrap era utilizzato per valutare il livello di incertezza per ogni parametro inserito nel modello utilizzando gli intervalli 95% della distribuzione “highest posterior density” (approccio Bayesiano). Lo stock stimato e il reclutamento del modello erano almeno dieci volte più bassi delle stime rispettive ottenute in precedenti studi usando dati della fine degli anni ’80 mettendo in evidenza lo stato cruciale della popolazione. I dati di produzione di anguille argentine dalle Valli di Comacchio, che equivale alla totalità degli individui migranti, copre il periodo dal 1781 al 2013, e costituisce la più lunga raccolta di dati annuale al mondo per la pesca di uno specifico tipo di pesce. I dati includono anche informazioni sulla perdita di habitat e di altri fattori di stress per la popolazione (i.e. temperature molto basse, ipersalinità, inondazioni, inquinamento, ecc.). Il ruolo dei fattori di stress locali sono stati analizzati come causa del declino della popolazione, mentre informazioni addizionali, provenienti dalla letteratura, venivano anche usate e discusse per verificare effetti di stress di tipo globale (i.e. raccolta di cieche a scopi acquacolturali, cambiamenti climatici oceanici, perdita di habitat, inquinamento e parassitismo) su tre differenti specie di anguilla, A. anguilla, A. rostrata e A. japonica. Il collasso della popolazione nelle Valli di Comacchio, che ha avuto inizio negli anni ’70, non mostra segni di possibile recupero, e non può essere spiegato dagli stress di tipo locale. La letteratura relativa agli stress di tipo globale, suggerisce che le tre specie di anguille, subiscono l’effetto combinato di più fattori negativi. L'acquacoltura, che dipende interamente dalle cieche catturate in natura, svolge un ruolo chiave nel declino degli stock naturali. La relazione fra produzione da acquacoltura europea rispetto alle rese delle Valli di Comacchio ed altri dati pubblicati dimostrano, nella riduzione delle popolazioni, il ruolo chiave delle catture di cieche a scopi acquacolturali. Stime conservative fatte usando dati FAO, mostrano che la quantità corrente di cieche necessarie a sostenere la produzione acquacolturale in Europa e in Asia è di circa 2x109 individui. Questa domanda, largamente soddisfatta da cieche di specie Anguilla anguilla, può giustificare il marcato declino della specie, in quanto il mercato delle cieche si è espanso a livello internazionale. Un ultimo studio teorico ha prodotto un totale di 20 modelli che possono descrivere curve a campana simmetriche e non, curve convesse o semplici sigmoidi (tipo curva di crescita con saturazione), curve doppio sigmoidi (tipo curva di crescita con saturazione), curve bilineari e periodiche. I modelli possono anche essere modificati per descrivere la relativa variazione di una variabile dipendente (range della variabile dipendente fra 0 e 1). Sono state anche prodotte linee guida aggiuntive su come creare una curva specchio basata su ognuno dei 20 modelli.