Physiological factors regulating stopover decision in european migratory passerines

Every year millions of small migratory passerines cover large distances and face ecological barriers such as the Mediterranean Sea and the Sahara Desert. Birds do not complete migration in a single flight, but include several stopovers to restore energy resources, recover from fatigue, or avoid unfavourable weather conditions. Most passerine birds migrate at night although they are diurnal species, showing dramatic changes in their life pattern. As stopover plays a determinant role in terms of time and energy (80% of the overall time of migration), the study of the physiological factors that regulate stopover duration is fundamental for the general understanding of bird migration. In captivity, the extent of migratory disposition of nocturnal migrants is estimated by the intensity of nocturnal restlessness, or Zugunruhe. The duration and intensity of Zugunruhe is correlated with the duration and intensity of migration in free-living birds of the same population. Several studies looked at the role of body condition in determining stopover duration. Particularly in long-distance migrants, which winter south of the Sahara Desert and breed in Northern Europe, body condition is a strong predictor of stopover behaviour. It is not clear yet whether stopover duration is condition-dependent also in short-distance migrants, which face shorter distances and winter north of the Sahara Desert. Another factor possibly influencing stopover duration is feeding behaviour. In fact, a recent study found that fuel loss during fasting is a strong predictor of Zugunruhe in birds caged during migration. These observations indicate that stopover decision might differ depending on whether birds were given the opportunity to refuel during the day or not. In fact, migrants need to optimize stopover behaviour in terms of time and/or energy. Particularly during spring migration, this optimization is primarily for the advantage of arriving early at the breeding grounds and obtaining better territories. Therefore, it is likely that factors such as orexic/anorexic hormones reflecting the nutritional state and/or feeding behaviour play an active role in the regulation of stopover duration. Ghrelin, a recently discovered hormone secreted by the gastrointestinal tract that acts as an anorexic hormone in birds, might trigger the decision of birds whether to resume migration or prolong stopover. We conducted a series of studies on nocturnal passerine migrants during spring migration. We caught birds during stopover on Ponza, a small island in the Tyrrhenian Sea located along one of the main Mediterranean migratory routes. We used the short-distance migrants robin (Erithacus rubecula), black redstart (Phoenicurus ochruros), and stonechat (Saxicola torquata), and the longdistance migrant garden warbler (Sylvia borin). We asked if stopover decision is influenced by 1) body condition (in short-distance migrants), 2) fuel deposition rate, and 3) the hormone ghrelin. Our results showed that the migratory disposition, estimated by the extent of Zugunruhe, reflects body condition at stopover site. Thus, we demonstrated that in short-distance migrants body condition is a strong regulatory signal as in long-distance migrants. Furthermore, our results suggested that food intake influences stopover decision in a species-specific manner and related to minimization of either time or energy. The study also revealed that birds in intermediate condition showed the largest variability in their behavioural response to condition and food availability. Finally, we demonstrated that ghrelin reflects the extent of fat reserves and influence migratory disposition, and might control the decision whether resume migration or prolong stopover. Thus, ghrelin appear to regulate the behavioural and metabolic switches between stopover and migration.

Ogni anno milioni di piccoli passeriformi compiono lunghi voli migratori, affrontando imponenti barriere ecologiche, quali il Mar Mediterraneo e il Deserto del Sahara. Gli uccelli non completano la migrazione in un singolo tratto, ma compiono numerosi stopover per ripristinare le riserve energetiche, riprendersi dallo sforzo di un volo prolungato, o per evitare condizioni climatiche avverse. Molti passeriformi migrano durante la notte nonostante siano uccelli diurni, mostrando profondi cambiamenti dei loro cicli vitali. Poiché lo stopover ha un ruolo fondamentale in termini di tempo ed energia (80% della durata totale della migrazione), lo studio dei fattori fisiologici che ne regolano la durata è indispensabile per la comprensione del fenomeno migratorio. Nei migratori notturni, il grado di disposizione migratoria, cioè la loro propensione a migrare, è mostrato in cattività dall’intensità dell’inquietudine migratoria notturna (Zugunruhe). Durata e intensità della Zugunruhe in cattività sono correlate a durata e intensità della migrazione in natura di uccelli appartenenti alla stessa popolazione. La condizione fisiologica è un forte indicatore della durata dello stopover, in particolare nei migratori che svernano a sud del Deserto del Sahara, detti migratori a lungo raggio. Non è ancora chiaro se la condizione fisiologica rivesta un ruolo determinante anche nei migratori a corto raggio, che svernano a nord del Sahara e quindi affrontano voli migratori più brevi. Un altro fattore che può influenzare la durata dello stopover è l’assunzione di cibo. Uno studio recente ha infatti evidenziato che la perdita di massa corporea è un forte indicatore della Zugunruhe in uccelli catturati e mantenuti a digiuno durante la migrazione. Queste osservazioni suggeriscono che la decisione di stopover può essere influenzata dalla possibilità o meno di accedere ad una fonte di cibo durante il giorno. Gli uccelli migratori, infatti, hanno la necessità di ottimizzare il comportamento di stopover in termini di tempo e/o energia. In primavera, tale ottimizzazione permette di minimizzare i tempi di arrivo nei quartieri riproduttivi e favorire l’acquisizione di territori migliori. È pertanto possibile che ormoni oressici/anoressici, riflettendo lo stato nutrizionale e/o il comportamento alimentare, abbiano un ruolo attivo nella regolazione della durata dello stopover. La grelina, un ormone secreto dal tratto gastro-intestinale che negli uccelli ha un’azione anoressica, potrebbe determinare la decisione di riprendere la migrazione o prolungare lo stopover. Abbiamo condotto una serie di studi su passeriformi migratori notturni durante la migrazione primaverile. Abbiamo catturato gli uccelli in fase di stopover a Ponza, una piccola isola del Mar Tirreno, situata lungo una delle principali rotte migratorie del Mediterraneo. Abbiamo usato 3 specie di migratori a corto raggio, il pettirosso (Erithacus rubecula), il codirosso spazzacamino (Phoenicurus ochruros) e il saltimpalo (Saxicola torquata), ed un migratore a lungo raggio, il beccafico (Sylvia borin). Ci siamo chiesti se la decisione di stopover è influenzata dalla condizione fisiologica (nei migratori a corto raggio), dalla quantità di cibo assunto, e dall’azione dell’ormone grelina. I nostri risultati hanno evidenziato che la disposizione migratoria, stimata dall’intensità della Zugunruhe, riflette le condizioni fisiologiche nel sito di stopover. Abbiamo perciò dimostrato che nei migratori a corto raggio la condizione fisiologica rappresenta un forte segnale regolatore, similmente a quanto osservato nei migratori a lungo raggio. I nostri risultati hanno suggerito inoltre che la quantità di cibo assunto influenza la decisione di stopover in maniera specie-specifica e in relazione alla strategia utilizzata (minimizzazione del tempo o dell’energia). Lo studio ha rivelato che uccelli in condizioni intermedie presentano la più ampia variabilità di comportamento alimentare in risposta alla loro condizione fisiologica e alla disponibilità di cibo. Infine, abbiamo dimostrato che la grelina riflette l’accumulo di riserve di grasso e influenza la disposizione migratoria. Essa potrebbe perciò innescare la decisione di riprendere la migrazione o prolungare lo stopover, regolando i cambiamenti comportamenti e metabolici che avvengono tra lo stopover e la migrazione.